เรื่องราวใน Dragon Quest IV เป็นเรื่องราวที่เน้นตัวละครมากขึ้นโดยมีศูนย์กลางอยู่ที่ชีวิตของผู้ที่ถูกเลือก ก่อนภารกิจเพื่อป้องกันการฟื้นคืนชีพของผู้ปกครองแห่งความชั่วร้าย Estark สี่บทแรกของเรื่องเป็นเรื่องเกี่ยวกับสหายของฮีโร่และความท้าทายและความยากลำบากของพวกเขา ในขณะที่พวกเขาแต่ละคนเดินทางโดยมีเป้าหมายและความฝันในใจ แต่ในที่สุดพวกเขาก็ค้นพบแผนการสมรู้ร่วมคิดของ Psaro the Manslayer เพื่อขับเคลื่อนเผ่าพันธุ์มนุษย์ให้สูญพันธุ์ด้วยพลังอันชั่วร้ายของ Estark